איוואן היה בנו השני של איוואן האיום מאשתו הראשונה אנסטסיה רומנובנה. אחיו היה פיודור. איוואן הצעיר ליווה את אביו במהלך הטבח בנובגורוד בגיל 15. במשך חמישה שבועות הוא ואביו היו צופים באופריצ'ניקים בהתלהבות ופורשים לכנסייה לתפילה. בגיל 27 איוואן נקרא לפחות כמו אביו, ובזמנו הפנוי כתב ביוגרפיה על אנטוניוס מסיה. איוואן נחשב כמי שהציל פעם את אביו מניסיון חיסול. אסיר לבוני בשם ביקובסקי הרים חרב נגד הצאר, רק שנדקר במהירות על ידי יורש העצר.
נישואין
בשנת 1566 הוצע כי איוואן בן ה־12 יתחתן עם וירג'יניה אריקוסדוטר, בתו של המלך אריק ה־14 משוודיה, אך הדבר לא קרה. בגיל שבע עשרה התארס איוואן ליבדוקסיה סבורובה, שהוצעה בעבר ככלה עבור הצאר איוואן. ואכן, היא הייתה אחת משנים עשר נשים שהופיעו לפני הצאר במופע כלות לבחירתו. הצאר דחה את יבדוקסיה ככלה לעצמו, אך מאוחר יותר היא נישאה לבנו של הצאר. הצאר רצה שכלתו תייצר יורש במהירות רבה, וזה לא קרה, ולכן הצאר גירש אותה למנזר והשיג לבנו כלה נוספת. אשתו השנייה הייתה פרסקוביה סולובה, שזכתה במהירות באותו גורל כמו קודמתה והוכנסה גם היא למנזר. לאחר מכן השיג הצאר לבנו אישה שלישית, ילנה שרמיטבה, שנמצאה בהריון באוקטובר 1581. קרוב לוודאי שילד זה הופל בסביבות הזמן בו איוואן נרצח בידי אביו בנובמבר 1581.
"איוואן האיום עושה מדיטציה על מיטת בנו", מאת ויאצ'סלב שוורץ (1861)Шелом (Sh') (קסדה) של איוון איוואנוביץ', לפני 1557
יחסיו של איוואן איוואנוביץ' עם אביו החלו להידרדר בשלבים המאוחרים של מלחמת לבוניה. כועס על אביו על כישלונותיו הצבאיים, איוואן דרש לקבל פיקוד על כמה חיילים לשחרור פסקוב הנצורה.
היחסים ביניהם התדרדרו עוד כאשר ב-15 בנובמבר 1581 הצאר, לאחר שראה את כלתו ההרה של יורש העצר לבושה בבגדים קלים לא שגרתיים, תקף אותה פיזית. כששמע את צרחותיה, מיהר יורש העצר להגנתה וצעק בכעס, "שלחת את אשתי הראשונה למנזר ללא שום סיבה, עשית את אותו הדבר עם השנייה שלי, ועכשיו אתה מכה את השלישית וגורם למות הבן שהיא מחזיקה ברחמה." לאחר מכן ילנה עברה הפלה טבעית[2]. הצארייביץ' התעמת עם אביו בעניין, רק כדי לשנות את הנושא לחוסר כפיפותו בנוגע לפסקוב. הצאר איוואן האשים את בנו בהסתה למרד, האשמה שאיוואן הצעיר הכחיש, אך דבק בתוקף בדעה שיש לשחרר את פסקוב. כועס, אביו של איוואן הכה אותו בראשו עם שרביטו. בוריס גודונוב שנכח במקום ניסה להתערב אך קיבל מכות בעצמו. איוון הצעיר נפל, בקושי בהכרה ועם פצע מדמם. איוואן האיום השליך עצמו מייד על בנו, מנשק את פניו ומנסה לעצור את הדימום, תוך שהוא בוכה שוב ושוב, "ארור הנני! הרגתי את הבן שלי! הרגתי את הבן שלי!" איוואן הצעיר שב להכרה לזמן קצר ונחשב כמי שאמר "אני מת כבן מסור והמשרת הצנוע ביותר". בימים הבאים התפלל איוואן האב ללא הרף לנס, אך ללא הועיל, והצארייביץ' מת מפצעיו ב־19 בנובמבר 1581.
למותו של איוואן היו השלכות חמורות על רוסיה, מכיוון שהיא לא הותירה שום יורש מוכשר לצאר. לאחר מותו של הצאר בשנת 1584, בנו פיודור הראשון שלא היה מוכן לירושה, ירש אותו עם גודונוב כשליט בפועל. לאחר מותו של פיודור, רוסיה נכנסה לתקופה של חוסר ודאות פוליטית המכונה זמן תקופת הצרות.
