המלך פרידריך השני הזמין את הקמת הבניין המקורי באתר והבניה החל ביולי 1741 במה שנועד להיות החלק הראשון של "פורום פרידריציאנום". עוד לפני שגאורג ונצסלאוס פון קנובלסדורף השלים את מבנה, נחנכה אופרת החצר (הופאופר) בהצגת "קלאופטרה וקיסר" של קרל היינריך גראון, ב-7 בדצמבר1742. אירוע זה ציין את ראשיתו של שיתוף פעולה מוצלח לאורך 250 שנה בין ה"שטאטסאופר" ל-שטאטסקאפלה ברלין", התזמורת שראשיתה במאה ה-16.
ב-18 באוגוסט 1843 נהרסה ה"לינדן אופרה" בשריפה. בניין אופרה חדש, שתכנן האדריכל קרל פרדינד לאנגהנס, נחנך בסתיו הבא בהצגת Ein Feldlager in Schlesien של מאיירבר.
אחרי תהליך שיפוצים מקיף, נפתחה האופרה מחדש באפריל 1928 בהפקה חדשה של "חליל הקסם". באותה שנה הופיעו הבס הרוסיפיודור שאליאפין ובלט רוס של סרגיי דיאגילב עם המנצח ארנסט אנסרמה בהופעות אורח. בשנת 1930 ניצח אריך קלייבר על ביצוע בכורה של "כריסטוף קולומבוס" מאת דריוס מיו. אבל בשנת 1934, כשקלייבר ניצח על קטעים סימפוניים מתוך "לולו" של אלבן ברג, המפלגה הנאצית חוללה שערורייה וקלייבר נאלץ לצאת לגלות.
אחרי עליית הנאצים בראשות היטלר לשלטון, פוטרו אנשים ממוצא יהודי מן ההרכב. מוזיקאים גרמנים רבים שעמדו בקשר עם האופרה יצאו לגלות, ביניהם המנצחים אוטו קלמפרר ופריץ בוש. בתקופת הרייך השלישי שימשו רוברט הגר, יוהנס שילר והרברט פון קאראיין בתפקיד מנצח תזמורת האופרה. בשנת 1944, תחת שרביטו של קאראיין, התבצעה הקלטת הסטריאו הראשונה.
המשך הבניה מחדש התעכב לזמן רב. משנת 1945 הופיעה להקת האופרה בבניין האדמירליות לשעבר (כיום תיאטרון מטרופול). הלהקה חזרה לביתה המקורי אחרי שהבניה מחדש, בפרשנות חופשית לסגנון בארוקי, הסתיימה לבסוף בשנת 1955. בית האופרה המחודש נפתח, שוב, ב"אמני השירה מנירנברג" של וגנר.
אחרי שנבנתה חומת ברלין בשנת 1961, הייתה האופרה מבודדת משהו, אבל המשיכה עדיין ברפרטואר מקיף, שכלל יצירות מן התקופה הקלאסית והרומנטית לצד באלטים ואופרות מודרניים.
אחרי הפלת החומה ואיחוד שני חלקיה של ברלין, חזרה לינדן אופרה אל העולם האופראי. יצירות חשובות שבוצעו כבר בעבר התגלו מחדש ועמדו לדיון מחודש במסגרת ה"דרמטורגיה הברלינאית". אופרת בארוק, בייחוד, עמדה במרכז תשומת הלב, עם "קלאופטרה וקיסר", "קרזוס", ל'אופרה סריה ו"גריזלדה". בביצוע היצירות האלה לקחו חלק המנצח הפלמי רנה יקובס, האקדמיה הברלינאית למוזיקה עתיקה והרכב כלי נגינה מתקופת הבארוק.
בשנת 1992 התמנה המנצח הישראלי דניאל בארנבוים למנהל מוזיקלי. בפסטיבל של 2002 ניצח על מחזור וגנר בעשרה חלקים, הפקה שנוצרה בשיתוף פעולה עם הבמאי הארי קופפר. יורשו של בארנבוים הוא המנצח כריסטיאן תילמן שיתחיל את תפקידו בשנת 2024.