דינמו התקיימה בלנינגרד בשנים 1946–1954, ואז הקבוצה פורקה, הוקמה מחדש בשנת 1965 ושוב התפרקה בשנת 1971. ההיסטוריה המודרנית של המועדון מתחילה בשנת 2013, כאשר הוקמו קבוצות כדי להשתתף באליפויות ליגות הנוער והוקי נשים (MHL ו־WHL). מאז תחייתו המועדון ממומן על ידי המיליארדר, הבעלים המשותף של בנק SMP, ארקדי רוטנברג ומאז 2018 מעורבת גזפרום אקספורט במימון הקבוצה.
בעונת 1954 המועדון נשר לליגות הנמוכות ולקראת קיץ 1971 פורק והפך למועדון חובבני שהתמודד בטורנירים אזוריים בלנינגרד ועד סוף שנות ה-70 של המאה ה-20 כבר חדל מלהתקיים.
התחייה
בשנת 2012 החלו דיונים להקמתה מחדש של קבוצת ההוקי קרח דינמו סנקט פטרבורג ולקראת עונת 2013/2014 הוקמה קבוצת הוקי קרח לנוער וקבוצת הוקי קרח לנשים. על בסיס קבוצת הנוער הוקמה קבוצת הגברים בשנת 2016 שהחלה ליטול חלק בליגת VHL. למאמן הקבוצה מונה לאוניד טמבייב. בעונת 2016/2017 הקבוצה הודחה משלב רבע גמר פלייאוף הליגה.
בשנת 2017 מנהלי ליגת ההוקי הקונטיננטלית ניהלו מגעים לצירוף הקבוצה לליגת ההוקי קרח של מזרח אירופה, אך לבסוף הוחלט לדחות את ההחלטה על הכנסת הקבוצה לליגת ההוקי הבכירה עד להתבססותה הן באופן מקצועי והן מבחינה כלכלית.[2]
בעונת 2017/2018 הקבוצה זכתה באליפות העונה הסדירה של ליגת VHL לאחר שסיימה במקום הראשון בעונה הסדירה. בשל כך דינמו העפילה לשלב שמינית גמר פלייאוף הליגה והתקדמה לרבע גמר לאחר שגברה על מולוט פרם, בתוצאה 1:4 בסדרה. היא גברה גם על מטאלורג נובוקוזנצק בתוצאה דומה והעפילה לגמר גביע פטרוב אחרי שגברה בחצי גמר על זאורלייה קורגאן בתוצאה 4:0 בסדרה.[3][4] בגמר פגשה בדרבי נדיר מסוגו את קבוצת סק"א-נייבה, אף היא מהעיר סנקט פטרבורג. במסגרת סדרת הגמר, במשחק הגמר החמישי הקבוצה שברה שיא לאומי למשחק ההוקי קרח הארוך ביותר בתולדות רוסיה: הוא נמשך 7 שעות ונכנס כבר להארכה ששית לאחר שהזמן החוקי הסתיים בשוויון 3-3,[5][6] כאשר במשחק הששי בסדרה הקבוצה הציגה עליונות מובהקת, ניצחה וזכתה בגביע פטרוב ובתואר הראשון שלה אי פעם.