L'Edwards en compagnie du Saratoga au large de Cavite, dans les années 1930.
Après ses essais, le John D. Edwards quitta Philadelphie le pour patrouiller dans les eaux turques. Face à la montée des tensions au Proche-Orient, le destroyer évacua les réfugiés tout en fournissant des installations de communication dans la zone. Il opéra dans les eaux turques jusqu'au , date à laquelle il rejoignit l'Asiatic Squadron.
Lorsque la guerre civile chinoise éclata en 1924, le destroyer protégea un cours laps de temps les droits étrangers dans le pays. Il quitta le continent le et arriva à New York le .
Au cours des trois années suivantes, opéra depuis Norfolk, en Virginie, effectuant des croisières d'entraînement réguliers le long de la côte et dans les Caraïbes. Après une croisière méditerranéenne à la fin de 1927, l'Edwards transita par le canal de Panama et arriva à San Pedro, en Californie, pour servir dans le Pacifique. Il opéra le long de la côte ouest jusqu'au , date à laquelle il navigua pour l'Extrême-Orient, arrivant à Yokohama le .
Au cours des deux premières années des années 1940, le John D. Edwards effectua de nombreux exercices d'entraînement avec les sous-marins. Peu de temps après le début des hostilités avec le Japon le , il quitta Balikpapan pour rechercher des survivants du Prince of Wales. Au cours des deux mois suivants, il se livra à des opérations de patrouille, d'escorte et de patrouilles anti-sous-marine dans le but de stopper l'avancée vers le sud des puissantes forces japonaises des Philippines faisant route vers les Indes orientales néerlandaises. Affectée à la 29e escadron de destroyers, le destroyer quitta l'île Madura le . Dans le cadre d'une force de frappe de croiseur-croiseur, il navigua vers le détroit de Makassar pour intercepter un convoi japonais en direction de la mer de Java. Ce matin-là, les bombardiers japonais attaquèrent les navires pendant que la force de frappe cinglait au nord de Bali. Les avions effectuèrent plusieurs attaques qui endommagèrent fortement les Marblehead et Houston. Après l'attaque, l'Edwards escorta les croiseurs endommagés via le détroit de Lombok jusqu'à Tjilatjap, sur la côte sud de Java.
À la mi-février, l'Edwards prit part à la tentative infructueuse d'intercepter un convoi d'invasion japonais au large du détroit de Banka à Palembang (Sumatra). À la suite de cette action, il reprit la mer pour la côte est de Bali pour attaquer une force de transport de destroyer japonais dans le détroit de Badung. Aux premières heures du , l'Edwards, accompagné de trois autres destroyers, engagea des destroyers japonais dans une bataille de torpilles et de tirs qui endommagea gravement le destroyer Michishio. Les destroyers américains retournèrent ensuite à Surabaya (Java) le même jour.
Après avoir tiré toutes les torpilles pendant la bataille, le destroyer retourné à Surabaya pour faire le plein. Accompagnée de trois autres navires, le groupe partit pour l'Australie après la tombée de la nuit du . Alors qu'ils transitaient par le détroit de Bali, les destroyers se livrèrent le 1er mars à un bref duel avec des navires japonais. Dépourvus de torpilles et manquant de munitions, les navires américains se replièrent et fuirent vers le sud, faisant route pour Fremantle, où ils arrivent au début du mois de mars.
Pendant les deux mois suivants, l'Edwards escorta des convois hors d'Australie avant d'arriver à Pearl Harbor le 1er juin. Il escorta des convois de Pearl Harbor à San Francisco jusqu'au , date à laquelle il rejoignit Brooklyn (New York) pour commencer son service d'escorte dans l'Atlantique. Le destroyer navigua le long des côtes et en Afrique du Nord, escortant des navires de ravitaillement durant les 9 mois suivants.
Jusqu'à la fin de la guerre, l'Edwards escorta des convois dans l'Atlantique et entraîna des sous-marins au large de la zone du canal de Panama. Après la fin du conflit en Europe, le destroyer arriva à Philadelphie le et y fut désarmé le . Le destroyer fut vendu à la société Boston Metal Company de Baltimore (Maryland) en .
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