Alors qu'il étudie les arts à l'université privé Tōkai, Takeshi Watanabe travaille en parallèle dans le studio Topcraft. Il est notamment animateur-clé sur le film Nausicaä de la vallée du vent réalisé par Hayao Miyazaki et sorti en 1984. En 1985, lors de la dissolution de Topcraft, qui deviendra par la suite Studio Ghibli, Watanabe intègre le studio Gallop avec qui il fera ses premiers pas en tant que storyboarder sur Kimengumi (1985-1987). Par la suite, il devient indépendant et travaille notamment sur Osomatsu-kun (1988-1989) du studio Pierrot. En 1989, il fait ses premiers pas à la réalisation avec Miracle Giants Domu-kun, une adaptation d'un manga de Shotaro Ishinomori traitant du baseball. L'année suivante, il réalise la série Karasu Tengu Kabuto puis se tourne vers la réalisation d'OAV, format à la mode pendant cette période générale de l'animation. Il travaille notamment sur des adaptations du jeu Ys ainsi que des adaptations de manga de Go Nagai (Abashiri Ikka et Kuro no Shishi: Jinnai-hen).
En 2005, Watanabe réalise son premier film Kino no Tabi: Life goes on ainsi qu'une autre série très populaire: Shakugan no Shana. Il réalisera également l'adaptation en film de cette série l'année suivante ainsi qu'une suite en 2008. Cette même année également, il réalise une nouvelle suite à la saga Slayers, Slayers Revolution.
