Paru en 1975, son premier roman, L'Abîme (The Deep), mêle SF et fantasy. Il se fait ensuite connaître par des romans de science-fiction L'Animal découronné (Beasts, 1976) et L'Été-machine (Engine Summer, 1979). Mais c'est son roman de fantasy Le Parlement des fées (Little, Big, 1981), qui lui vaut la célébrité en obtenant le prix World Fantasy du meilleur roman. Un de ses admirateurs, le professeur Harold Bloom, invite peu après John Crowley à l'université Yale pour donner un cours sur la littérature utopique : il y enseigne ensuite l'écriture créative.
Un recueil de nouvelles de Crowley est paru en français : La Grande Œuvre du temps (Great Work of Time, 1989). Il a depuis publié la tétralogie Ægypt, le roman d'espionnageThe Translator et un roman uchronique sur Lord Byron.
(en) The Chemical Wedding: by Christian Rosencreutz: A Romance in Eight Days by Johann Valentin Andreae in a New Version, 2016
Kra : Dar Duchesne dans les ruines de l'Ymr, L'Atalante, coll. « La Dentelle du cygne », 2020 ((en) Ka: Dar Oakley in the Ruin of Ymr, 2017) (ISBN979-10-360-0042-3)
John Crowley, l'ingénieur de l'été, Rhys Hugues, in Panorama illustré de la fantasy & du merveilleux, Les Moutons électriques éditeur, 2004 (p. 267-271).