Dès 1375, Jean est fiancé à Marguerite de Bohême, la fille de l'empereur Charles IV. En 1385, Frédéric V décide de faire participer ses fils aux affaires du gouvernement. Vers 1390, il devient l'un des confidents les plus écoutés du nouvel empereur Venceslas, l'incitant à gouverner avec plus de conviction. En 1396, il participe à la bataille de Nicopolis aux côtés de Sigismond de Luxembourg et lui sauve la vie.
Après la mort de son père, il gouverna conjointement pendant quelques années avec son frère Frédéric VI. En 1403, conformément aux ordres de Frédéric V, le partage des possessions a lieu. Jean III obtient Kulmbach et réside au château de Plassenburg.
Jean III de Nuremberg est inhumé en la cathédrale d'Heilbronn.
Mariage et descendance
En 1381, Jean III épouse Marguerite (1373-1410), fille de l'empereur Charles IV. Ils ont une fille :
