Miller est né John Anthony Miller Jr. dans le Queens à New York[1] de Mary Claire (née Collins), institutrice, et John Anthony Miller Sr., électricien[2],[3]. Son ascendance est principalement Catholique irlandais, avec un peu d'allemand[4].
Sa famille déménage à Scranton en 1941, où Miller fait ses études au lycée St. Patrick et à l'université jésuite, où il obtient un diplôme en anglais et en philosophie. Il fréquente ensuite l'université catholique d'Amérique de Washington dans la faculté d'élocution et d'art dramatique. Bien qu'Associated Press ait rapporté après son décès qu'il y avait obtenu une maîtrise, Miller avait affirmé qu'on lui avait demandé de quitter l'école avant d'obtenir un diplôme « pour ne jamais avoir assisté aux cours, n'avoir jamais passé d'examens et n'avoir jamais ramené les filles à leur dortoir après 22 heures[5] ». Pendant cette période, il enseigne le théâtre et l'anglais au Archbishop Carroll High School(en).
Il remporte un grand succès avec sa pièce That Championship Season qui lui vaut le prix Pulitzer de l'œuvre théâtrale en 1972 et le Tony Award de la meilleure pièce en 1973. Le réalisateur William Friedkin voit cette pièce et lui déclare combien il l'a aimé. Il discute avec lui et lui dit qu'il est actuellement en pleine préparation de l'adaptation au cinéma du roman L'Exorciste de William Peter Blatty. Jason Miller s'empresse alors de lire le livre et rappelle William Friedkin une semaine plus tard pour lui dire qu'il correspond parfaitement au rôle du père Damien Karras. Malheureusement, la production a déjà signé un contrat avec l'acteur Stacy Keach pour le rôle. Miller insiste cependant pour faire un essai même si le rôle est déjà pris. William Friedkin, qui ne comprend pas l'intérêt, finit par accepter pour lui faire plaisir. Il fait le trajet de New York à Los Angeles sur ses propres fonds et passe un essai filmé avec l'actrice Ellen Burstyn. Ils font la scène où la mère de la fille possédée rencontre le prêtre pour demander un exorcisme, puis Miller parle de sa vie, avant de jouer un prêtre récitant la messe. Le lendemain, en regardant le résultat, William Friedkin est convaincu qu'il est idéal pour le rôle. Il appelle le producteur John Calley pour insister de l'embaucher malgré le fait qu'il soit un inconnu. Devant son insistance, le producteur finit par accepter et Stacy Keach reçoit son salaire complet avant d'être remplacé. Cette première incursion au cinéma est une réussite puisque Jason Miller est salué par la critique et qu'il est nommé à l'Oscar du meilleur acteur dans un second rôle en 1974.
Finalement, il n'a pas la carrière promise par sa nomination aux Oscars, il est davantage sollicité par la télévision que par le cinéma avec lequel il ne retrouve jamais le succès commercial et l'estime de son premier film. Quand William Peter Blatty, le romancier à l'origine de l'histoire de l'Exorciste, passe derrière la caméra, il se souvient de l'acteur et l'appelle pour son film La Neuvième Configuration en 1980.
En 1982, Jason Miller adapte sa pièce de théâtre That Championship Season et dispose d'une distribution prestigieuse avec Robert Mitchum et Martin Sheen dans les premiers rôles. C'est son seul et unique film en tant que réalisateur.
Sa fin de carrière est plutôt anecdotique, puisqu'il apparaît dans des productions mineures avant de s'éteindre à 62 ans des suites d'une attaque cardiaque.
