Chychrun est sélectionné au 1er rang par le Sting de Sarnia lors de la sélection prioritaire de la Ligue de l'Ontario en 2014[3],[4]. En 2014, il commence sa carrière junior avec le Sting de Sarnia dans la Ligue de hockey de l'Ontario[5]. Il termine sa première saison dans la LHO avec 16 buts et 33 points en 42 matchs.
Le , il signe son contrat d'entrée dans la LNH avec les Coyotes[8].
Le , il joue son premier match dans la Ligue nationale de hockey avec les Coyotes face aux Flyers de Philadelphie et sert sa première assistance. Dès le match suivant, le , il marque son premier but dans la LNH, dans une défaite 5-2 contre les Canadiens de Montréal[9]. Il termine sa saison recrue avec 7 buts et 20 points en 68 matchs.
Le , il signe une extension de contrat de 6 ans et 27,6 millions de dollars avec les Coyotes[10].
Le , il enregistre son premier tour du chapeau en carrière dans la LNH dans une victoire 3-2 contre les Ducks d'Anaheim[11].
Au début de la saison 2021-2022, il est nommé assistant-capitaine des Coyotes[12].
Le , il est échangé aux Sénateurs d'Ottawa. En retour, les Coyotes reçoivent un choix conditionnel de 1er tour en 2023, un choix conditionnel de 2e tour en 2024 et un choix de 2e tour en 2026[13].
