Pyriev sert dans l'armée impériale à partir de 1915. Il est décoré de la Croix de Saint-Georges de 3e et 4e classe. En 1918, il rejoint l'Armée rouge et se reconvertit bientôt en commissaire politique. À cette époque, il devient ami avec Grigori Alexandrov.
Après une formation aux Ateliers de théâtre expérimental d’État (GEKTEMAS, Государственные экспериментальные театральные мастерские), Pyriev devient acteur du Premier théâtre ouvrier du Proletkoult et du théâtre de Vsevolod Meyerhold[2]. Sa carrière cinématographique commence au milieu des années 1920 au Belgoskino de Léningrad, où il assiste Youri Taritch(ru)[1].
Ses premières œuvres de réalisateur ne rencontrent pas de succès auprès du public et ne correspondent pas aux critères imposés par la censure soviétique. La comédie satirique Fonctionnaire de l'État (1930) est interdite de projection dans sa version originale. La Carte du Parti, sortie en 1936, raconte l'histoire d'une femme qui à son insu côtoie un saboteur et dissident ; ce film reçoit les foudres de la critique pour son approche trop empathique de l'ennemi du peuple[1].
En 1937, Pyriev réalise une comédie musicale intitulée Une riche fiancée, avec les paroles des chansons de Vassili Lebedev-Koumatch mises en musique par Isaac Dounaïevski, avec la jeune Marina Ladynina dans le rôle principal[2]. C'est le premier grand succès d'une longue série. Le film sera également projeté aux États-Unis le . Désormais, les comédies musicales mettant en avant les personnages issus du peuple, les paysans et les kolkhoziens dans un cadre idéalisé deviennent sa marque de fabrique[1]. En 1946, il dirige pendant un an la revue Iskoustvo Kino.
En 1954-1957, Pyriev occupe le poste de directeur des studios Mosfilm[1]. En 1956, il devient membre du PCUS et fonde la même année l'Union des cinéastes d'URSS. On le nomme député du Soviet suprême de l'Union soviétique en 1957-1965.
Artiste du Peuple de l'URSS, très populaire pendant l'ère stalinienne, Ivan Pyriev tombe en disgrâce à l'arrivée au pouvoir de Khrouchtchev. Son style est sévèrement critiqué. Par la suite, le réalisateur se tourne vers l'adaptation des classiques de la littérature russe, comme L'Idiot et Les Frères Karamazov de Dostoïevski qu'il n'a pas le temps de terminer. Rentré d'une journée de tournage, il meurt dans son sommeil d'un infarctus du myocarde. Kirill Lavrov et Mikhaïl Oulianov finiront le deuxième et le troisième épisode des Frères Karamazov[2].
En 1936, il fait connaissance de la comédienne Marina Ladynina. Leur fils Andreï naît le , alors que Pyriev est encore marié avec Ada Wojcyk dont il a un fils prénommé Éric[3]. Pyriev finit par épouser Ladynina. Ils divorcent en 1954. La troisième épouse du réalisateur est l'actrice Lionella Skirda, qui incarne Grouchenka dans les Frères Karamazov[4].
Son fils Éric Pyriev (1931-1970) également réalisateur, meurt d'un arrêt cardiaque à l'âge de 39 ans[5]. Son fils Andreï Ladynine (1928-2011) est acteur et réalisateur au studio Mosfilm.
