Vétéran de la guerre du Viêt Nam, il diplômé en droit de la Western State University College of Law. Il a épousé Lynne Layh en 1973 avec laquelle il eut deux enfants, Duncan Duane Hunter (né en 1977, lieutenant des US marines déployé en Irak en 2003) et Samuel. La famille est de religion baptiste.
En 1980, Hunter est élu à la Chambre des représentants des États-Unis pour la 42e circonscription de Californie où il bat le démocrate sortant Lionel Van Deerlin(en) (qui avait été élu et réélu depuis 1963). Hunter sera ensuite constamment réélu jusqu'en 2008, dans le 45e (1983-1993) puis 52e district (1993-2009).
Après une campagne agressive sur des thèmes comme l’immigration ou la guerre d'Irak, les résultats très médiocres qu'il obtient lors des primaires et caucus (8 % lors du Caucus du Wyoming, 2 % de votes lors du Caucus du Nevada et moins de 1 % lors de la primaire de Caroline du Sud le ), il annonce le retrait de sa candidature à l'élection présidentielle puis apporte son soutien à Mike Huckabee.