Créé en 1768 pour gérer l'Amérique du Nord britannique, il disparaît en 1782, la gestion des colonies étant alors transférée au bureau de l'Intérieur, puis à partir de 1794 au bureau de la Guerre, renommé bureau de la Guerre et des Colonies en 1801. Le bureau des Colonies redevient un ministère de plein droit en 1854, ce qu'il reste de manière continue jusqu'en 1966 et son intégration au bureau du Commonwealth(en). Dès 1858, l'administration de l'Inde était confiée au bureau de l'Inde.