L'unité apparaît en 1917, prenant le surnom de Cyclone Division après que le Camp Shelby où elle s'entraîne a été frappé par une tornade. Cette référence se retrouve sur l'insigne de la division qui mêle un C et un Y entrecroisés. Déployée en France lors des derniers jours de la Grande Guerre, ses différentes unités sont dispersées dans d'autres divisions pour combler les pertes. À la fin de la guerre, elle est démobilisée avant d'être reconstituée le dans la Garde nationale.
Elle passe sous contrôle fédéral le alors que les États-Unis s'apprêtent à participer à la Seconde Guerre mondiale. Elle revient s'entraîner au Camp Shelby et est déployée sur le front du Pacifique en en Nouvelle-Guinée où elle connaît ses premiers combats tout en parachevant son entraînement. En décembre, elle est déployée à Leyte dans les Philippines pour participer à la conquête de l'île. Le , la 38e division prend part au débarquement dans la province de Zambales sur l'île de Luçon. Par la suite, elle participe à la bataille de Bataan et conquiert Corregidor et la baie de Manille. Du fait de ces actions, elle reçoit le surnom des « vengeurs de Bataan » (Avengers of Bataan).
Rapidement démobilisée après la guerre, elle est réorganisée le à Indianapolis. Par la suite, elle subit différentes réformes de son organisation tout gardant la dénomination de 38e division d'infanterie. Elle est notamment mobilisée dans le cadre des opérations liées à l'ouragan Katrina en 2005, supervisant l'action des éléments de la garde nationale dans le Mississippi. Depuis le , les unités de la division ont participé à l'opération Enduring Freedom et à l'opération Iraqi Freedom. En 2009, elle fournit des éléments d'état-major pour superviser les opérations de contre-insurrection dans le Regional Command East en Afghanistan, d' à .
