À l'époque mérovingienne, une première église dédiée à saint Denis est construite sur la voie gallo-romaine, la Via Strata, origine du nom de « Estrée »[2].
En 834, les Miracula sancti Dyionisii (Miracles de Saint-Denis) citent l’église. À la fin du XIe siècle, on y trouve une école monastique. En 1131, lors de la fête de Pâques, le pape Innocent II s'y rend en procession. En 1137, Suger, abbé de Saint-Denis y établit un prieur et 12 religieux. En 1567, Claude Haton atteste que l'église est ruinée par les Guerres de Religion[3].
Toutes les églises de la ville sont détruites pendant la Révolution et les années qui suivent, sauf l’abbatiale et la chapelle du Carmel, celle-ci étant affectée au culte selon la Constitution civile du clergé puis fermée pendant la Terreur et rouverte à partir de 1795 comme église paroissiale. Celle chapelle devenant trop petite, la municipalité se décide à construire une église, et fait appel à Eugène Emmanuel Viollet-le-Duc[4].
Elle est inscrite au titre des monuments historiques depuis le ; ses vitraux faisant l'objet d'un classement à la même date[8].
Divers
En , trois cents personnes de la coordination des sans papiers de la Seine-Saint-Denis occupèrent l'église en soutien à l’action des sans-papiers grévistes de la faim de Lille[9].