Nykyseurakunnan edeltäjä perustettiin 1640 Nevanlinnassa, ja se kuului ruotsalaisen seurakunnan yhteyteen. Pohjan sodan jälkeen Inkerin alue siirtyi Venäjän alaisuuteen, ja osa seurakuntalaisista muutti asumaan Pietariin. Seurakunta alkoi kokoontua 1703 pastori Jaakko Meidelinin kodissa.
1734 keisarinna Anna lahjoitti seurakunnalle nykyisen Nevski Prospektin läheisyydestä tontin, jolle rakennettiin puinen Pyhän Annan kirkko. 1745 suomalainen seurakunta erotettiin ruotsalaisesta omaksi yhteisökseen. 1767 suomalaiset saivat ensimmäisen oman kirkkonsa. Puukirkko vaihtui sittemmin kiviseksi. Kirkon yhteydessä oli kaksi orpokotia, vaivaistalo, köyhien avustusrahasto ja koulu. Seurakunnan omistuksiin kuului myös kappeli Mitrofanin hautausmaalla ja rukoushuone Lahden kylässä.
1938 kirkko suljettiin ja muutettiin yhteisasuntolaksi. 1970–1990 tiloissa toimi Dom Prirody -niminen (ven.Дом Природы) pysyvä botaninen näyttely. 1990 rakennus luovutettiin Inkerin kirkolle ja vihittiin toukokuussa 2002. Vihkimystilaisuuden vieraina olivat tasavallan presidentti Tarja Halonen, Pietarin silloinen kuvernööri, äidin puolelta inkerinsuomalainen Vladimir Jakovlev ja arkkipiispa Jukka Paarma.
Nykyinen kivirakennus on vuodelta 1803, ja se vihittiin käyttöön 12. joulukuuta 1805. Alkuperäistä Paulsenin suunnittelemaa rakennusta muutettiin 1871 (arkkitehti Anderson) ja vielä 1890-luvulla (Benois).
