Horthy valmistui insinööriksi vuonna 1928. Sen jälkeen hän toimi unkarilaisen konepajayhtiöMÁVAGinhöyryveturitehtailla. Hän toimi suunnitteluryhmässä ja osallistui moniin merkittäviin projekteihin kuten höyryveturi MÁV 424:n suunnitteluun. Vuosina 1934–1938 hän toimi yrityksen johtajana, ja vuodesta 1938 hän toimi sen pääjohtajana. Vuonna 1940 hän nai kreivitär Ilona Edelsheim-Gyulain. Hän suhtautui kansallissosialismiin epäilevästi ja esitti usein julkisesti kritiikkiä natsismia kohtaan. Tammikuussa 1942 hänen isänsä teki hänestä varavaltionhoitajan. "Pikku-valtionhoitajasta" tuli Unkarissa valtavan suosittu. Tämän jälkeen Horthy nuorempi lähetettiin itärintamalle. "Juutalaiskysymykseen" ja sen "lopulliseen ratkaisuun" Horthy suhtautui rikollisena toimintana. Hän lähetti Kiovasta isälleen kirjeen:
Vielä yksi epämiellyttävä aihe: juutalaisryhmät. Kuten kuulen, noin 20 tai 30 tuhatta [ihmistä], on sadistien mielijohteiden armoilla, miten asiaa katsotaankin; ihmisen vatsa menee sekaisin [tätä katseltaessa]; on kammottavaa, että 20. vuosisadalla se tapahtuu meilläkin… […] pelkään, että tulemme kerran maksamaan tästä kaikesta hyvin raskaasti. (Onko mahdollista ottaa heitä kotiin työskentelemään siellä?) Muutoin, keväällä, heitä on vain muutama elossa. […]
Horthy kuoli pian saapumisensa jälkeen selittämättömässä lentokoneen maahansyöksyssä itärintaman takana. On spekuloitu, että saksalaiset agentit olisivat tarkoituksellisesti pudottaneet hänen koneensa pelätessään hänen lisäävän natsismin vastustusta Unkarissa.
