Tarkenton oli huipputason NFL-pelinrakentaja vuosina 1961–1978 joukkueissa Minnesota Vikings ja New York Giants, mutta hänen edustamansa joukkueet eivät koskaan menestyneet Super Bowlissa.[1][4] Tarkentonin Vikings hävisi 1970-luvulla Super Bowlin kolme kertaa.[4] Tarkenton on kuitenkin saavuttanut NFL:n pelinrakentajista viidenneksi eniten runkosarjan otteluvoittoja (124) sekä tehnyt vähintään yhden juoksumaalin 15 peräkkäisellä kaudella, mikä on edelleen NFL:n pelinrakentajien ennätys.
Tarkenton kuului yhdeksästi Pro Bowl -joukkueeseen.[1] Hän on urheilusaavutustensa ohella kirjoittanut, esiintynyt televisiossa ja vaikuttanut tietokonealalla.