Después de sacudirse en el sur de California, el nuevo destructor minero navegó desde San Francisco el 25 de noviembre de 1944 a través de Pearl Harbor hacia Ulithi, llegando el 3 de febrero de 1945. En camino desde Ulithi en la mañana del 8 de febrero, Lindsey se dirigió hacia Iwo Jima. Operando frente a Iwo Jima del 17 al 19 de febrero, Lindsey derribó seis armas en tierra y proporcionó fuego de cobertura mientras los buscaminas limpiaban el puerto. El 23 de febrero, regresó a Ulithi para prepararse para aterrizar en Okinawa.
En marcha el 19 de marzo, Lindsey llegó a Okinawa el 24 de marzo y barrió el puerto en busca de los transportes entrantes. Luego, cuando los marines se afianzaron, el barco bombardeó las instalaciones de armas japonesas y transfirió a los soldados heridos a los barcos hospitales. En la tarde del 12 de abril, Lindsey experimentó un ataque masivo kamikaze. Sus artilleros lograron golpes repetidos en siete bombarderos de buceo, pero dos bombarderos Aichi D3A "Val", dañados y fuera de control, se estrellaron contra Lindsey matando a 57 marineros e hiriendo a 57 más.[1] La explosión del segundo "Val" rasgó unos 60 pies (18 m) fuera de su arco. Solo el "todo lleno" ordenado por el Comandante Chambers impidió que la presión del agua que caía derrumbara el mamparo de la sala de bomberos y hundiera el barco.
Remolcada a Kerama Retto la misma noche, Lindsey permaneció en la laguna durante dos semanas reparando daños de batalla. El 28 de abril partió en remolque hacia Guam, donde, después de llegar el 6 de mayo, recibió una reverencia temporal. Navegó por su propia fuerza el 8 de julio hacia la costa este a través de Pearl Harbor y el Canal de Panamá, llegando a Norfolk, Virginia, el 19 de agosto de 1945.