Con sede en la Academia, la Diputación Foral de Navarra creó en 1956 el Conservatorio Navarro de Música Pablo Sarasate, cuyo primer curso se inició el 3 de septiembre de 1957. Entre los implicados en esta iniciativa se encuentran el empresario Félix Huarte Goñi, músicos navarros como Martín Lipúzcoa (que fue el primer director del conservatorio) y el compositor tudelanoFernando Remacha.
En el curso 2004-2005 se llevó a cabo la separación física y administrativa entre el Conservatorio Profesional de Música Pablo Sarasate y el Conservatorio Superior de Música de Navarra que en 1990 se había creado dentro del Conservatorio Navarro Pablo Sarasate.
A mediados de 2011, se estaba construyendo una nueva sede, la Ciudad de la Música, para albergar juntas ambas escuelas. Se esperaba entonces que las obras finalizaran en junio de ese año y que en el curso lectivo 2011-2012 funcionara el Conservatorio Superior en las nuevas instalaciones, integrado en la llamada Ciudad de la Música, un complejo con 15 550 m² de superficie, promovida por el Gobierno de Navarra ubicada en el barrio de Mendebaldea, donde también funcionará el Conservatorio Profesional. Los costos de construcción de la Ciudad de la Música se estimaron entre 21 y 28 millones de euros