Gemeinsam mit Matthew Holness schrieb Ayoade die Komödie Garth Marenghi’s Fright Knight, in der er 2000 auch auftrat. Er erhielt einen Perrier Comedy Award als Co-Autor und Darsteller im nachfolgenden Stück zu Fright Knight, Garth Marenghi’s Netherhead. 2004 brachten Ayoade und Holness die Hauptfigur in der ParodieGarth Marenghi’s Darkplace ins Fernsehen zu Channel 4, in der Ayoade auch mitspielte. Ayoades Figur aus Darkplace (Dean Learner) wurde 2006 für die Comedy-TalkshowMan to Man with Dean Learner (Channel 4) verwendet. Die unterschiedlichen Gäste wurden von Holness gespielt.
Größere Bekanntheit, auch über Großbritannien hinaus, erlangte Ayoade durch seine Rolle in der Comedy-Serie The IT Crowd, von der vier Staffeln gedreht und in Deutschland und Österreich auf Comedy Central ausgestrahlt wurden. Dort spielt er Maurice Moss, der brillant im Umgang mit Technik, jedoch sozial unterentwickelt ist.
2005 spielte er Ned Smanks in der SitcomNathan Barley.
Weiterhin führte er Regie in der 19. Episode der zweiten Staffel (Critical Film Studies) der US-Sitcom Community.[4]
Als Schriftsteller
2014 veröffentlichte Ayoade sein Debüt Ayoade on Ayoade: A Cinematic Odyssey, ein ironischer Blick auf seinen Einfluss aufs Filmgeschäft. Das Thema vertiefte er im Nachfolgewerk The Grip Of Film (2017). Das Buch Ayoade On Top (2019) widmete er der wissenschaftlichen Betrachtung des Films Flight Girls (im Original View from the top), wobei die ironisch/ernste Tiefenanalyse eines filmisch eher belanglosen Streifens als Kritik filmischer Stilmittel und der Filmindustrie im Allgemeinen dient.
Filmografie
Schauspieler
1999: Armstrong & Miller (Armstrong and Miller, Fernsehserie, Episode 3x01)