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Als Mitglied des Petrograder Revolutionären Militärkomitees beteiligte er sich aktiv an der Vorbereitung und Durchführung des Oktoberaufstandes in Petrograd. Er leitete die Aufstellung von Abteilungen revolutionärer Matrosen und Kampfschiffe und ihre Verlegung in die Hauptstadt. Die revolutionären Kräfte im Raum von Krasnoje Selo und Gattschina befehligte er bei der Zerschlagung des Krasnow-Aufstands. Vom 26. Oktoberjul. / 8. November 1917greg. bis März 1918 gehörte Dybenko der ersten Sowjetregierung (Rat der Volkskommissare) als Volkskommissar für Militär- und Marineangelegenheiten an. Dybenko war mit Alexandra Kollontai verheiratet.
Während der deutschen Intervention kommandierte er eine Abteilung bei Narva. Im Sommer 1918 leistete er illegale Parteiarbeit auf der Krim und in der Ukraine. 1919 wurde er zum Volkskommissar für die sowjetische Krimrepublik ernannt. In den Jahren des Bürgerkrieges von 1918 bis 1920 kommandierte Dybenko Verbände der Roten Armee in der Ukraine, auf der Krim, bei Zarizyn (heute Wolgograd) und in Nordkaukasien. Von 1928 bis 1938 war er Befehlshaber der Truppen einiger Militärbezirke.