Weil Miles Tellers Vater als Ingenieur in verschiedenen Kernkraftwerken arbeitete, lebte er in seiner Kindheit erst in Cape May (New Jersey), später im Citrus County (Florida). Bereits in seiner Highschool-Zeit spielte er in verschiedenen Theaterproduktionen mit. Kurz vor Abschluss des Colleges erhielt er die Rolle des Jason in Rabbit Hole. Er schloss die Tisch School of the Arts der New York University mit dem Bachelor of Fine Arts in Darstellender Kunst ab. Teller trat im Musical Footloose auf. Dies führte dazu, dass er für dieselbe Rolle wie im Musical in der gleichnamigen Neuverfilmung gecastet wurde.
Bei einem Autounfall 2007 trug er mehrere Schnittverletzungen im Gesicht davon, die noch heute sichtbar sind.[1][2]
Bekannt wurde er durch seine Rollen in Project X und The Spectacular Now. In den Verfilmungen von Veronica Roths Romantrilogie Die Bestimmung, Divergent (2014), Insurgent (2015), und Allegiant (2016) übernahm er die Rolle des Peter Hayes, Gegenspieler der Hauptfigur Tris. Im oscarprämierten Film Whiplash spielte er mit J. K. Simmons an seiner Seite 2014 die viel gelobte Hauptrolle. Außerdem war er 2015 in der NeuverfilmungFantastic Four in der Rolle des Mr. Fantastic zu sehen.