Das Studium der Rechtswissenschaften schloss sie 1991 an der Universität Zürich mit Lizentiat ab und arbeitete zunächst als Gerichtsschreiberin. 1995 erwarb sie das Glarner Anwaltspatent und eröffnete eine eigene Kanzlei. 1998 wurde sie in den GlarnerRegierungsrat gewählt und leitete bis 2018 das Departement Volkswirtschaft und Inneres (vormals Direktion des Innern). In ihre Amtszeit fiel unter anderem die Glarner Gemeindereform. Seither arbeitet sie als Oberrichterin.
Ruedi Leuthold: "Man muss es immer wieder versuchen!" Ruedi Leuthold über Marianne Dürst, in: Läufer, Mietmaul, König. Anwälte an der Schnittstelle von Recht und Macht. 17 Porträts, 2005, S. 27–39.