Hunter wurde als Tochter griechischer Eltern in New York geboren und wanderte anschließend mit ihren Eltern nach Großbritannien aus. Nach ihrer Ausbildung als Schauspielerin auf der Royal Academy of Dramatic Art, lebt sie heute in London mit ihrem Mann Marcello Magni.
1991 gewann sie als beste Komödiantin in dem Theaterstück The Visit einen Olivier Award. Danach spielte Hunter in mehreren Filmen wie Das Wunder von Mâcon oder All or Nothing mit Timothy Spall und in vielen Fernsehfilmen und Serien wie zum Beispiel in Rom als Charmian mit. Im Jahr 2007 trat sie als schrullige Nachbarin der Dursleys, Arabella Figg, in Harry Potter und der Orden des Phönix auf.