Ihre erste eigene Regiearbeit präsentierte sie 2002 in Würzburg.[2] Hier und in späteren Inszenierungen – die von Publikum und Presse sämtlich sehr kontrovers aufgenommen wurden – setzte sie sich deutlich vom Regiestil ihres Vaters ab. Anlässlich ihrer betont provokativen Meistersinger in Bayreuth 2007 wurde ihr vorgeworfen, sie habe ihr künstlerisches Profil noch nicht gefunden[3] und weise Defizite in der Regie auf.[4]
Ab 2001 assistierte Katharina Wagner ihrem Vater auch im Bereich der Festspielleitung[5] und wurde von ihm als potentielle Nachfolgerin gefördert.[6] Sie half mit, neue Regisseure wie Christoph Schlingensief nach Bayreuth zu holen, und verstärkte die Öffentlichkeitsarbeit des Hauses – was ihr den Vorwurf des Populismus eintrug.[7] 2007 machte sie erstmals Proben für Journalisten zugänglich; 2008 initiierte sie die Direktübertragung in Bild und Ton einer Festspielvorstellung auf den Bayreuther Volksfestplatz.[7]
Nach langjährigen, in der Öffentlichkeit teilweise emotional geführten Diskussionen um die Zukunft der Bayreuther Festspiele erklärte sich Wolfgang Wagner im April 2008 bereit, zugunsten seiner beiden Töchter – Katharina und ihrer Halbschwester Eva Wagner-Pasquier – zurückzutreten.[8] Daraufhin reichten beide Frauen, die einander zuvor noch nie begegnet waren,[9] eine gemeinsame Bewerbung beim Stiftungsrat ein, die dieser am 1. September 2008 mit einer Mehrheit von 22 Stimmen (bei 2 Enthaltungen) annahm.[10] Seit September 2015 ist Katharina Wagner alleinige Leiterin der Festspiele.[11]
Ende April 2020 wurde bekannt gegeben, dass Wagner „längerfristig erkrankt“ sei und deshalb die Leitung der Bayreuther Festspiele „bis auf weiteres“ nicht wahrnehmen könne.[12] Die Intendantin wurde in der Regensburger Universitätsklinik wegen einer akuten Lungenembolie behandelt,[13] lag dort sechs Wochen im Koma, sei aber „vollständig genesen“ und nehme ihre Arbeit alsbald wieder auf, das geht aus einem Interview in der Passauer Neuen Presse von Mitte September 2020 hervor.[14]
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