Geboren in Cleveland, studierte John Howard zunächst an der dortigen Case Western Reserve University. Nach seinem Abschluss mit exzellenten Noten bekam er eine Position bei einer lokalen Radiostation und stand auch nebenbei mit Amateurtheatern auf der Bühne. Bei einer dieser Aufführungen wurde er von einem Agenten von Paramount Pictures entdeckt und unter Studiovertrag genommen.
Nach einer kleinen Rolle als Liftboy in seinem Filmdebüt One Hour Late (1934) stieg Howard schon bald zu einem beliebten und vielversprechenden Filmdarsteller auf. Ab 1937 spielte er siebenmal die Hauptrolle des Abenteurers und Detektives Bulldog Drummond in der gleichnamigen B-Filmreihe, die es auch in Deutschland ins Kino und später ins Fernsehen schaffte. Während er in solchen B-Filmen meist als Hauptdarsteller wirkte, war er in größeren Filmen meist auf Nebenrollen beschränkt – etwa als Ronald Colmans Bruder in Frank Capras Drama In den Fesseln von Shangri-La (1937) sowie als Katharine Hepburns spröder Verlobter George Kittredge in George Cukors oscarprämierter Liebeskomödie Die Nacht vor der Hochzeit (1940).[1]
Ab 1942 war Howard im Zweiten Weltkrieg, für seinen Einsatz erhielt er das Navy Cross sowie das französische Croix de guerre. Als Howard nach fünf Jahren Abstinenz jedoch zum Filmgeschäft zurückkehrte, konnte er nicht mehr an frühere Erfolge anknüpfen und musste sich mit kleineren Rollen begnügen. In den 1950er-Jahren drehte er kaum noch Filme, verlegte sich aber auf Rollen im Fernsehen oder Theater und fand dort auch Erfolg: Im Broadway-Komödienhit Hazel Flagg spielte Howard 1953 in der männlichen Hauptrolle einen Reporter[2], außerdem verkörperte er außerdem die Hauptrolle in der Fernseh-Arztserie Dr. Hudson's Secret Journal. Von Dr. Hudson's Secret Journal wurden zwischen 1955 und 1957 insgesamt 78 Folgen gedreht.
Anschließend wurden seine Schauspielrollen unregelmäßiger, er unterrichtete stattdessen für über 20 Jahre an der kalifornischen Highland Hall Waldorf School die Fächer Englisch und Drama. In den 1960er-Jahren spielte er an der Seite seines Freundes Fred MacMurray wiederkehrend in der SitcomMeine drei Söhne. Seine letzten Rollen hatte er 1978 in zwei Folgen Detektiv Rockford – Anruf genügt und 1979 in dem B-Movie My Boys Are Good Boys.
John Howard war verheiratet mit der aus Deutschland stammenden Eva Rolf, einem ehemaligen Mitglied des Staatsballett Berlin.[3] Sie begegneten sich 1953, als er in einem Stück am Broadway mitspielte. Gemeinsam hatten sie vier Kinder. Er starb 1995 im Alter von 81 Jahren an einem Herzinfarkt. Für seine Filmarbeit erhielt er einen Stern auf dem Hollywood Walk of Fame.