Fox gilt als einer der konservativeren Head Coaches der NFL. Fox ist der zweite Head Coach, nach Vince Lombardi, der ein Team, das nur einen Sieg in einer Saison erzielt hatte, übernahm und in seiner 2. Saison in den Super Bowl führte.
Zur Saison 2011 verpflichtete Denvers General Manager John Elway Fox als neuen Head Coach der Denver Broncos. Fox führte die Broncos in den darauffolgenden Jahren zu vier AFC West Meisterschaften. 2014 gelang Fox mit Denver der Einzug in den Super Bowl XLVIII. Dort unterlagen die Broncos den Seattle Seahawks mit 8:43.
Am 12. Januar 2015, einen Tag nach der überraschenden 13:24-Niederlage der Broncos in den Divisional Play-offs gegen die Indianapolis Colts entließen die Broncos John Fox nach vier Jahren.
Von der Saison 2015 bis zur Saison 2017 war er der Head Coach der Chicago Bears.
Am 28. März 2022 wurde er von den Indianapolis Colts als Senior Defensive Assistant eingestellt.[1]