Henri Jokiharju spielte in seiner Jugend in den Nachwuchsabteilungen der Jokerit aus Helsinki, bevor er zur Saison 2015/16 zu Tappara Tampere wechselte und mit deren U20 in der Jr. A SM-liiga antrat, der höchsten Juniorenliga Finnlands. Anschließend entschloss sich der Abwehrspieler zu einem Wechsel nach Nordamerika, wo er fortan für die Portland Winterhawks in der Western Hockey League (WHL) auflief, die ihn im CHL Import Draft des Jahres 2016 an 25. Position ausgewählt hatten.
Im Trikot der Winterhawks verzeichnete er in seiner Debütsaison 48 Scorerpunkte, sodass er im folgenden NHL Entry Draft 2017 an 29. Stelle von den Chicago Blackhawks berücksichtigt wurde. Vorerst kehrte der Finne jedoch für eine weitere Spielzeit nach Portland zurück, wobei er seine persönliche Statistik deutlich auf 71 Punkte sowie eine Plus/Minus-Statistik von +47 steigerte und in der Folge ins Second All-Star Team der Western Conference berufen wurde.
Im Juni 2018 unterzeichnete Jokiharju einen Einstiegsvertrag bei den Chicago Blackhawks.[1] In der anschließenden Vorbereitung auf die Saison 2018/19 erspielte sich der Verteidiger einen Platz im Aufgebot des Teams und debütierte somit Anfang Oktober 2018 in der National Hockey League (NHL), wobei er in seinen ersten drei Partien prompt fünf Assists verzeichnen konnte. Im weiteren Verlauf der Spielzeit stand er zu etwa gleichen Teilen in NHL und American Hockey League (AHL) auf dem Eis, beim Farmteam der Blackhawks, den Rockford IceHogs.
Nach seiner ersten NHL-Saison wurde der Finne im Juli 2019 an die Buffalo Sabres abgegeben, die im Gegenzug Alexander Nylander nach Chicago schickten.
International
Erste internationale Erfahrungen sammelte Jokiharju im Jahre 2015, als er mit der finnischen Auswahl am Ivan Hlinka Memorial Tournament sowie an der World U-17 Hockey Challenge teilnahm. Anschließend gewann der Verteidiger mit der finnischen U18-Nationalmannschaft die Goldmedaille bei der U18-Weltmeisterschaft 2016. Die U20-Nationalmannschaft seines Heimatlandes vertrat er anschließend bei den U20-Weltmeisterschaften 2018 und 2019, wobei das Team erst den sechsten Platz belegte und im Jahr darauf den Weltmeistertitel gewann.
(Legende zur Spielerstatistik: Sp oder GP = absolvierte Spiele; T oder G = erzielte Tore; V oder A = erzielte Assists; Pkt oder Pts = erzielte Scorerpunkte; SM oder PIM = erhaltene Strafminuten; +/− = Plus/Minus-Bilanz; PP = erzielte Überzahltore; SH = erzielte Unterzahltore; GW = erzielte Siegtore; 1Play-downs/Relegation; Kursiv: Statistik nicht vollständig)