Kostić begyndte sin karriere hos sin hjembysklub, Radnički Kragujevac, hvor han gjorde sin førsteholdsdebut i 2010.[1]
Groningen
Kostić skiftede i april 2012 til hollandskeFC Groningen.[2] Han fik ikke meget spilletid i sin første sæson, men havde sit store førsteholdsgennembrud i 2013-14 sæsonen, hvor han spillede som fast mand.[1]
Efter at Stuttgart rykkede ned i 2015-16 sæsonen, skiftede Kostić i juli 2016 til Hamburger SV i en aftale som gjorde ham til den dyreste transfer i klubbens historie på tidspunktet.[4]
Eintracht Frankfurt
Kostić var igen med til en nedrykning, da Hamborg rykkede ud af Bundesligaen i 2017-18 sæsonen. Han skiftede herefter til Eintracht Frankfurt på en lejeaftale med mulighed for at gøre skiftet permanent.[5] Han imponerede i sin debutsæson i klubben, og i maj 2019 blev det annonceret af Eintracht ville tage muligheden, og gøre skiftet permanent.[6]
Kostić var i 2021-22 sæsonen med til at Frankfurt vandt Europa League, og han blev her kåret som tuneringens bedste spiller, da han lavede flere assists end nogen anden spiller i tuneringen.[7]