El territori s'estén sobre 8.495 km², i està dividit en 44 parròquies.
Història
La regió dels Pictes del sud (Escòcia meridional) va ser evangelitzada des d'inicis del segle v pel missioner celta sant Ninià, l'obra del qual va ser continuada al segle següent per sant Columba i els missioners escocesos-irlandesos de l'abadia d'Iona. L'activitat missionera i el progrés aconseguit van ser severament provats per les invasions escandinaves a finals del segle viii.
En el mateix període Dunkeld aparegué en el registre històric, quan el rei dels pictesCaustantín mac Fergusa (†820) va erigir un monestir i una església, que presumiblement van ser destruïts el 839 després de la invasió dels vikings que van començar a ferro i foc tot el Fortriu. Després de la mort de Caustantín, les guerres per la supremacia van trobar guanyador Cináed Mac Ailpín que va posar la seva seu a Dunkeld. Va reconstruir el monestir i l'església, on va transferir les relíquies de Santa Columbà des d'Iona. Cinc són els abats de Fortriu lliurats de les fonts. El primer va ser Tuathal McArtguso (849-865); els annals d'Ulster el recorden com «Tuathal m. Artgusso prim-epscop Fortrenn & abbas Duin Caillenn», o "Tuathal, fill d'Artgus, primer bisbe de Fortriu i abat de Dunkeld". És l'únic abat recordat com a bisbe; els seus successors són, de fet, esmentats pels mateixos Annals com a princeps.
Amb el matrimoni entre la princesa anglosaxona Margarida i el rei escocès Malcolm Canmore vers el 1070, va començar per l'Església d'Escòcia un període de reforma gradual que va veure el pas de l'església de tipus celta i monàstica a l'organització basada en la diòcesi. Es va introduir el monaquisme occidental i, durant el regnat d'Edgar (1097-1107), s'erigí per primera vegada una parròquia a Escòcia. El seu successor, Alexandre I (1107-1124), va establir les dues primeres diòcesis escoceses, Dunkeld i Moray, el 20 de juny de 1107.
La construcció de la catedral data a inicis del segle xiii, i va ser consagrada pel bisbe Thomas Lauder el 1464, i no es va completar fins a principis del segle xvi. El primer bisbe que va ser enterrat allí va ser Galfred de Liberatione el 1249. Es deu a aquest bisbe la introducció a la catedral del cant gregorià i de la litúrgia ad instar Ecclesiae Sarum.
La diòcesi catòlica va acabar el 7 d'agost de 1560, quan el parlament escocès va assumir els articles de la fe protestant. L'últim bisbe catòlic va ser Robert Crichton, un dels tres bisbes que es van negar a unir-se a la nova fe.
La diòcesi va ser restaurada el 4 de març de 1878 mitjançant la butllaEx supremo Apostolatus del Papa Lleó XIII.
