لعب ديريك جونستون خلال مسيرته الاحترافية مع ناديين في سبعة عشر موسمًا وسجل خلالها 132 هدف ضمن 373 مباراة. حيث فاز في خمسة مواسم بالكأس وفي ثلاثة مواسم بالدوري.
خاض ديريك جونستون مسيرته مع نادي رينجرز في موسم 1970–71 في المرة الأولى ليلعب معه ثلاثة عشر موسمًا ثم في موسم 1984–85 ولمدة موسمين، مشاركًا طوالها في 369 مباراة سجل خلالها 132 هدف. ثم انتقل إلى نادي تشيلسي في موسم 1983–84 ولمدة موسمين، حيث شارك في 4 مباريات ولم يسجل أي هدف.[4]